Alt liv under kuplen er truet, for det ser ud til, at en ny fare bogstavelig talt vil mase indbyggerne i Chester's Mill til døde.

Kuplen er begyndt at kollapse, og det ser sort ud for alle. Måske er der håb, for Joe, Norne og Hunter finder en mulig vej ud i friheden.

Et år er gået siden kuplen forsvandt, og Barbie, der har forsøgt at starte et nyt liv sammen med Eva, vender tilbage til Chester's Mill.

På mystisk vis lader det til, at beboerne i Chester's Mill befinder sig både i og udenfor kuplen, men hvad og hvem kan de stole på?

Big Jim har mistanke om, at byens to nye medlemmer, Christine og Eva, ikke fortæller hele sandheden om deres forbindelse til kuplen.

Under dække af at hjælpe Chester's Mills beboere, skubber Christine folk i retning af personer og projekter, der konstant minder dem om oplevelserne i tunnelen.

Spændingerne i byen begynder at true Christines magt, og hun igangsætter derfor en plan, der får dødelige konsekvenser.

Big Jim bliver taget til fange af et privat selskab, der ønsker at udnytte kuplens energiressourcer, og han tvinges til at narre oplysninger ud af Christine.

Imens verden udenfor rammes af en katastrofal meteorregn, begynder overraskende alliancer at tage form under kuplen.

Big Jim, Julie, Joe, Norrie og Hunter går sammen for at danne modstand imod Christine, der har påbegyndt et stort udgravningsprojekt i hulerne under byen.

Imens Joe og Norrie begynder et forskningsprojekt for bedre at forstå kuplens egentlig formål. Julia og Big Jim vil sætte en stopper for Christines magt.

Modstandsgruppen 'The Resistance' går sammen med Aktiaons leder, Hektor Martin, for at stoppe Christine. Men, er han til at stole på?

I et desperat forsøg på at redde Chester's Mills beboere bliver Big Jim og Julia hyret af Hektor Martin til at teste en kur til de inficerede.

Da forkalkningen af kuplen begynder at accelerere, har Chester's Mill kun 24 timer tilbage, inden alle risikerer at blive kvalt.

Da kuplen endelig forsvinder, gør modstandsbevægelsen et sidste forsøg på at beskytte omverdenen mod de inficerede fra The Kinship og deres nye dronning.