Fra det øjeblik Elizabeth bliver dronning i 1952, må den 25-årige kvinde kæmpe for at finde fodfæste i sin nye rolle som monark. Dronningen står over for store udfordringer med moderniseringen af det britiske imperium, og samtidig bliver hendes mentor og Englands premierminister, Winston Churchill, svækket af alvorlig sygdom. Hun må kæmpe for at finde balancen mellem sine kongelige pligter og familielivet, hvor forholdet til både Philip og søsteren Margaret lider under Elizabeths nye rolle som dronning.